Комптон родилась в Лексингтоне, Кентукки, и имя Элеонора Хант она никогда не носила, как это неверно считали ранее. В 1931 году Джойс Комптон появилась в кинофильме «Хороший спорт» вкупе с Хант, и неурядица их имён в газетной статье преследовала актрису всю карьеру. После окончания средней школы Комптон некое время изучала сценическое мастерство, музыку и танцы в институте Таслы. За красоту и особенность она выиграла конкурс, и провела два месяца в студии.

В 1926 году Комптон выиграла маркетинговую кампанию WAMPAS Baby Stars совместно с такими будущими актрисами, как Мэри Брайан, Долорес Костелло, Джоан Кроуфорд, Долорес дель Рио, Джанет Гейнор и Фэй Рэй. С 1920-е по 1950-е она снималась в главном в фильмах «категории B». Джоймс Комптон игралась по большей части комедийные роли и протестовала против стереотипа о «глупой блондинке» .

За всю свою карьеру она снялась более чем в двухсотен фильмах, посреди которых «Имитация жизни», «Великолепная одержимость», «Ужасная правда», «Роза в сквере Вашингтона», «Они движутся ночью», «Рождество в Коннектикуте», «Милдред Пирс», «Наилучшие годы нашей жизни» и «Извините, ошиблись номером».

Джойс Комптон погибла естественной гибелью 13 октября 1997 года в возрасте 90 лет. Как набожной христианке, на её надгробии, под датами жизни и погибели, было начертано «христианская актриса». Была похоронена на кладбище Голливуд-Хилс на Голливудских буграх.